海洋鱼类早期摄食行为生态学研究进展

 A revieW On feeding behavior ecology of early deVelopment stage of marine fish  王新安”，马爱军'，张秀梅'，庄志猛'，于 宏'

 (1. 中国海洋大学，山东青岛 266003 ； 2 ．中国水产科学研究院黄海水产研究所，山东青岛 266071)

  中图分类号： X17 文献标识码： A 文章编号： 1000-3096(2006)11 — 0069-06 

鱼类的早期阶段是指仔、稚、幼鱼期。鱼类早   期生长的细微差别对其存活以及整个生活史阶段的   生长，有着不可估量的影响。 20 世纪 60 年代以来，   围绕着决定鱼类早期存活的生态学因子所展开的鱼   类早期生活史研究，在国际上受到了普遍重视 11 近二三十年以来，随着鱼类人工繁育技术的进展，几乎   所有的鱼类都可以通过人工繁育获得鱼苗。鱼类苗种   生产实践对相关理论的迫切要求，使得鱼类的早期摄   食行为生态学研究成为了水产学科的一个重要领域。   国际海洋开发理事会 (ECES) 和一些国家曾多次举   行以仔稚鱼为重点的鱼类早期生活史专题学术会议，   研究内容涉及形态、生态、行为、生长、发育等各个   方面。作者对鱼类的摄食行为、饵料的选择、摄食   机理、饥饿和环境因子对摄食的影响等几个方面作一简述。

 1 摄食行为   海水鱼类早期采用的捕食浮游动物的方式不是   一成不变的，它会随着发育水平、饵料种类的不同而   改变。 Hunter 曾将仔鱼的摄食模式分为两种类型：   (1) 鲱鱼型：仔鱼在摄食时，身体总是呈现弯曲的   姿势： (2) 鲐鱼型：摄食时尾部弯曲而身体其余部分   是直的，所有这些弯曲型姿势均有助于仔鱼的积极摄   食。目前，较为普遍分为以下两种方式： (1)S 型   攻击，如鲱鱼、真鲷和牙鲆等的早期仔鱼。仔鱼发现   食物后，即注视，产生摄食意图，然后划动胸鳍，调   整身体与食物的位置，同时身体弯成“ S ”型的攻击态，   然后迅速挺直身体前冲捕食，吞咽，后退。 (2) 咬食   攻击型，如真鲷后期仔鱼。真鲷后期仔鱼发现食物后，   即调整身体与食物的位置，然后前冲捕食，吞咽，后   退，整个过程身体不再呈现摄食姿势。 S 型攻击摄食   方式一般在投喂轮虫的早期使用较多，而且成功率都   比较低，仔稚鱼在摄食刚刚投入的、活动能力较原饵   料强的饵料时，——般也会呈现摄食姿势。随着个体的   发育，运动能力的加强，以及摄食经验的积累，摄食   时身体的弯曲程度就会逐渐降低直至消失。可见，鱼   在摄食时，身体弯曲程度与鱼的摄食能力、发育程度   成负相关。鱼类早期发育阶段摄食姿势的变化能够从  Balon1981 年和 1984 年提出的跳跃式发育理论得到   解释，该理论认为“鱼类某一器官或组织是在经历了   一个连续渐进的发育过程，达到一定程度后才能够具   有一定的功能”。

 2 对饵料的选择   目前，在饵料方面最明显的进展是对天然食饵的   利用。随着鱼类仔稚鱼的生长发育，其营养生理、消   化系统结构、口径大小、捕食能力及水中分布等都发   生变化，从而影响其对不同饵料生物的摄食，加之其   长期系统发育所形成的本能和嗜好，从而形成其对饵   料生物的选择性。   研究表明，优良的饵料生物则需满足： (1) 形   态及大小适于仔稚鱼摄食。决定食饵对象是否被仔鱼   喜好的最主要特征是大小，通常占口宽的 20 ％～  50 ％。这——尺度的上限由口裂及其宽度 ( 左右口角之   间的最大宽度 ) 决定，下限由代谢需要决定。 Hunte 1980 年报道：只用单一大小级别的食饵饲养仔鱼，   其生长最终会达到搜索和捕捉食饵耗能超过食饵对   象的热值阶段，从而危及仔鱼进一步生长和存活。 (2)  游泳速度及分布便于仔稚鱼摄食。即饵料生物的易得   性，通常取决于饵料生物对鱼类的回避能力，是否有   防御装置等。正如 Ware 等指出，“鳀鱼仔鱼似乎   很难捕捉运动活泼的饵料，以至它们的开口饵料主要   是小型的、比较不活泼的饵料生物”。 (3) 易消化吸收、   营养价值高等要求。在用贝类幼虫饲养初次摄食期仔   鱼时，若时间有误，幼虫发育到面盘：幼虫时，就失去   营养价值。这是因为面盘幼虫长有—个钙化壳，通过   仔鱼消化道而不被消化，对仔鱼的生长几乎不起作   用。桡足类的幼体和成体以及卤虫的无节幼体被认为   是海水鱼育苗获得最佳成活率的活饵料，但是，用卤   虫幼体饲养海水仔鱼成败的例子均有，其原因主要是   不同来源的卤虫质量不—。  

鱼种不同对饵料生物的选择性亦不同，如海洋   鱼类仔鱼主要以桡足类为食，淡水鱼类则以轮虫为主   要食物。即使是同一鱼种，在不同的生长发育阶段，   对饵料生物的选择性也不同，资料表明，部分鱼   类在仔鱼阶段能够摄食浮游藻类，如鲥鱼 (Macrura reevesii) 、秘鲁鳀鱼 (Engraulis ringens) 、真鲷   (Pagrosomus major) 等。研究表明，对能够摄食   藻类的鱼类，在仔鱼阶段投喂轮虫时，适当地投一些   藻类有利于鱼苗的生长和存活，这样做有许多好处：   (1) 藻类可直接作为开口仔鱼的饵料生物，尤其当   轮虫不足时可弥补食物的缺乏； (2) 从植物的光合作   用来说可以增加水中的氧气，有清新和改良水质的作   用； (3) 藻类本身可作为轮虫的饵料，使轮虫不会处   于饥饿而降低其生物饵料的营养价值。在鱼类的苗种   生产中，弄清仔稚鱼对饵料生物的选择性，对合理有   效地利用现有饵料、开发新的饵料生物和提高育苗效   果具有重要意义。尤其早期仔鱼开口摄食阶段是鱼类   早期发育的关键时期，经常发生仔鱼大量死亡的现   象，缺乏充足的适口外源性饵料是造成仔鱼死亡的主   要原因之一，从而影响了养殖业的发展。

 3 摄食节律   摄食节律是摄食行为学研究的重要内容之一，   很多鱼类的摄食活动表现出特定的节律，这是对其生   活环境的一种主动适应。关于摄食节律的类型，不同   的学者持有不同的观点，有的学者将其划分为白天摄   食和晚上摄食两种类型， Helfman l986 年将其分为   白天摄食、晚上摄食、晨昏摄食以及无明显节律 4 种   类型。雷霁霖根据鱼类的摄食强度随着昼夜、季节、   年龄差异以及周期性的变化更为具体地将摄食节律   分为日节律、季节节律、年龄差异和周期性间歇 4 种   类型。

  鱼类早期阶段摄食节律的研究显然是日节律的   研究。事实上， Schwssmann 和 Helfman 的分类方法   属于日节律的范畴，雷霁霖也明确指出，“鱼类的   日摄食节律并不相同，可分成白天摄食、晚上摄食、   晨昏摄食以及无明显节律 4 种类型”，即 Helfman 的   分类方法。牙鲆 (Paralichthys olivaceus) 主要靠视觉   诱导摄食，仔鱼每天出现 3 个摄食高峰，分别是早  4 ： 00 ～ 6 ： 00 ，午 12 ： 00 ～ 14 ： 00 和晚 16 ： 00 ～ 18 ： 00 ，当   照度达到 1 lx 时仔鱼开始摄食，光照强度为 18 ～ 25 1x 时，摄食率最高，具有典型的日摄食节律。带鱼   和鲐鱼的日节律也非常明显，带鱼摄食强度白天高于   黑夜，而鲐鱼则在夜间摄食比较强烈，摄食强度黑夜   高于白天。当然，在鱼类的生命周期中，鱼类的摄   食日节律可能发生变化。如半滑舌鳎的摄食高峰变态   前出现在白天，营底栖生活后属夜间活动类型，白天   基本不摄食。影响鱼类摄食日节律的原因有多种。   其中，生态习性的转变对摄食节律有重大的影响，鱼   类摄食节律是同其生态习性相适应的，例如，真鲷  (Pagrosomus inajor Temminck et Schegel) 仔、稚鱼阶段   生活于水体上层，摄食具有明显的昼夜节律性，主要   在白天进行，以 06 ： 00 ～ 10 ： 00 和 14 ： 00 ～ 18 ： 00  摄食活动最为活跃，表现出近晨昏摄食的特点。幼鱼   阶段转而生活于深水层，在这一转变过程中，摄食节   律也发生变化，和仔、稚鱼相比，幼鱼在晚上 20 ：  00 ～ 02 ： 00 有一摄食小高峰，这与幼鱼比仔、稚鱼   感觉器官发育较完善有关。另一方面，鱼类的摄食活   动和饵料生物的活动有密切关系。如 Mcnaught 和  Haster 的研究结果表明，金眼鲈 (Roccus chrysops)  的摄食高峰和其所捕食的浮游动物晨昏时在海面的   活动时间相一致。这也提示，不同生态习性饵料生物照强度之间通常呈 S 型相关 : 随着光照从完全黑暗   逐渐增强，直到抵达摄食临界光强度，摄食强度才会   发生改变；然后摄食强度随光照强度的增大而迅速抵   达最大值。 Blaxter 1981 年报道，仔鱼摄食的临界光   强度是 0 ． 1lx ，最好保持在 100 ～ 500lx 但不宜超过 1 000 lx ；否则仔鱼会出现明显受惊反应，甚至光休克而死   亡。因此，育苗生产时应当注意水体光强度，既要防   止日光直射水面，又要改善较暗的光照环境。光照持   续时间一般主张与自然白昼保持一致为好。

  光照之所以成为重要摄食条件，还和它能增加食   饵背景反差相关。通常，仔鱼对食饵对象的反应距离   与食饵的背景反差呈正相关。有些食饵对象由于具有   特定的性状和颜色，增加了背景反差，容易被仔鱼发   现。实验发现：仔鱼对藻类培养的体呈绿色的轮虫，   较之单用酵母培养的无色轮虫，摄食率明显提高。   另外，光照之所以成为·影响摄食的主要环境因子，还   与饵料生物的活动规律密切相关。自然界中，浮游动   物及幼体多数具有—定的趋光性，清晨和傍晚通常群   集与水体—上层活动，有利于仔鱼摄食，这是视觉摄食   类型 ( 如真鲷 ) 仔鱼生命活动与饵料生物环境间的一   种生态学适应。对于这种类型的鱼类，为了提高仔鱼   的开口率，促进生长发育，夜晚适当延长照明时间有   益于育苗生产。

 4 ． 2 温度对摄食生态的影响   ． 水温对仔鱼摄食效率亦有重要影响。在不同水温   条件下，仔鱼的游泳速度和摄食效率明显不同，   对于仔鱼摄食来说，其摄食效率存在着一个最适的温   度。   温度与仔鱼摄食的相关极其复杂。根据个体生   态和综合生态学观点，仔鱼或食饵对象的生命过程或   各种生态行为都是和温度相关的。特别是温度对卵黄   的吸收、器官发育的分化、仔鱼的摄食消化 ( 对食物   的消化速率和吸收率 ) 、代谢、对仔鱼和食饵对象的   游泳能力、以及对食饵生物繁生、消亡等数量动态的   影响，都会不同程度地影响仔鱼搜索、感知以及攻击   和捕食能力，以及食饵对象的避免与仔鱼相遇或者相   遇后逃避被捕食的能力，从而改变仔鱼的初次摄食时   间、摄食节律和摄食效率等。理想的摄食温度应与生长的适温是一致的。但找到这个最适温度却并非十分   容易。

  在适当的温度范围内，水温越高，饵料消化越快，摄食量也随之增加。各种鱼类的适宜温度范围不同。真鲷是近海暖水种，适宜温度高而稳定。实验表明，其摄食最适合的水温为 26 ～ 28 ℃ 水温低于 10  ℃真鲷几乎不摄食。但水温高于 28 ℃ 时，真鲷摄食也急剧—卜降。

  饵料密度对摄食生态也有重要的影响。对于仔鱼，饵料密度过低，即使是发育强壮的仔鱼，其摄食   能力也会受到很大限制，但在饵料密度达到一定程度为 25 ～ 30 ，当盐度低于 10 时，真鲷几乎不摄食，而当盐度高于 30 时，真鲷摄食也急剧下降。这与真鲷适合于较高盐习性相一致。

  鱼类摄食率受溶解氧的影响也较大。当溶解氧的饱和度下降到 50 ％～ 70 ％以下，大多数鱼类的食欲衰退，摄食量剧减。通常情况下，生活习性为喜集群、游泳迅速、杂食性鱼类的需氧量较大。

 5 饥饿对摄食的影响饥饿是影响鱼类早期生命活动的重要因素。如果饥饿时间不长，对其生存不会产生明显的危害作用。当饥饿时间超过忍受阈值，生理机能会受到抑制，生长发育受阻，严重时导致死亡。因此，饥饿作为一种非正常生理状态，是仔稚鱼死亡的原因之一这种现象越来越受到人们的注意。

  海水鱼类的早期发育一般经历胚胎期、仔鱼期、稚鱼期利幼鱼期。仔鱼期是鱼类生命周期最敏感的时 期之一，也是生产性育苗的关键阶段。随着饥饿时   间的延长，仔鱼的摄食能力逐渐减弱。当仔鱼饥饿到一定时间时，就不再摄食，临死前偶尔狂游，不久全部死亡。仔鱼对饥饿反映敏感是由于进入外源营养期后代谢逐渐增强，能量消耗加快，用于生长及维持生命活动的能量贮存被迅速利用，难于维持长时间断食   过程中的能量消耗，致使摄食和消化机能丧失，导致机体代谢活动失调而死亡。饥饿对鱼类行为影响的一个重要方而是仔稚鱼在饥饿后的捕食量和捕食速度的变化，可以用 Holling 圆盘方程 Na=aTN ／ (1+a ，  ThN) 来建守捕食功能反应模型，其中： Na 为被捕食的   食物数量， N 为猎物密度， d ·为瞬时攻击率， T 为捕食   者可利用发现猎物的时间， Th 为处理时间，即捕食者处珲猎物所需的时间。饥饿到·定程度鱼类丧失再次   摄食能力的饥饿时间称为“不可逆点” (Thepointofno retum ， PNR) 即 Blaxter 和 Hemple 早期提出的“不可复苏点”，也有的资料称为生态死亡点 (Ecological death) ，这使得可从生态学角度测定仔鱼的耐饥能力。目前，在养殖实践中测定仔稚鱼初次摄食时间利食物种类以及 PNR 点，对仔稚鱼培育具有重要指导作用。

  关于仔鱼忍受饥饿的“不能复活界限 (PNR) ”，   不同鱼类也有较大差异。大头鳕在 5 ℃ 时的 PNR 为孵化后的 11d ，即开食后的第六天：日本鲐鱼在孵化   后 4 ． 5d( 即开食后的 2 ． 5d 左右 ) ，虽然在第五天仔   鱼仍能摄取食物，但不能捕获足够的饵料以保持其存   活。梭鱼在水温 19 ～ 26 ℃ 时，盐度 3 时，其 PNR  约为 6d ，在 3d 内若不给饵料，给饵后约半数死亡。   这证明仔鱼开口摄食后适时投饵具有很大的重要性   。一般来说，受精卵孵化时间长、卵黄容积大、温   度低、代谢速度慢， PNR 出现得晚：反之，则出现得   早。 Yin 和 Blaxter 报道：仔鱼的 PNR 时间还和仔   鱼日龄及活动水平相关。鲆鲽类仔鱼在转变为底栖生   活后，其耐受饥饿的能力特别强，这可能是由于活动   水平降低、节省能量消耗的缘故。

 6 摄食机理的研究   摄食是感觉器官、神经器官和运动器官等协调   作用完成的。有研究结果表明，在鱼类的早期发育阶   段，不同生态类型的鱼类摄食与光照都有—定的关系，这与视觉是最早发育成熟的感觉器官有关。绝大   多数针骨鱼类的仔鱼具有纯视锥型视网膜，在变态为   稚鱼时视杆开始分化。 Blaxterl 认为，纯视   锥型视网膜是仔稚鱼成功捕食所必须的，而视杆可能   用于感知运动和逃避被猎食者所捕食。但是，不同生   态习性的鱼，不同的感觉器官在摄食中所起的作用并   不相同。近年来，通过这方面的研究，使鱼类早期摄   食机理的研究得到完善。

  梁旭方 1998 年总结鱼类摄食行为的感觉基   础，认为对于白昼摄食的中上层鱼类和浅水底层鱼类，   视觉在其捕食中均具有重要意义，有些种类甚至在视   觉不能起作用时完全不能捕食，说明在具有一定照度   的水体中，由于视觉能很好地起作用，鱼类一般优先   利用视觉捕食。但也不排斥其它感觉器官对摄食的作   用。 Dempsey 观察到大西洋鲱幼鱼对饵料生物的抽   提液和几种氨基酸有反应，并证实这种反应是由嗅觉   决定的。日本竹荚鱼 (Trachurus ， japonicus) 能为其同类   的摄食声所吸引，说明听觉在其摄食中也可以起一定   的诱导作用。 Townsend 1982 年研究认为，欧鳊  (Abramisbrama) 幼鱼主要依靠视觉在白昼摄食，但也   能在完全黑暗的环境中利用侧线捕食其前方约 5 mm   的浮游动物。 Brawn1969 年研究大西洋鳕 (Gadus morhus) 的摄食行为，发现大西洋鳕能利用视觉摄食水层中和底质—卜较大的食物，对较小的食物只有依靠   触须、胸鳍上的味蕾感知后才摄食。此外，还能利用   嗅觉发现埋于沙石卜的食物，用头推开沙石后摄取食   物。凶猛性鱼类除利用视觉捕食外，其它感觉器官的辅助作用也非常重要。对黄尾五条蛳 (Seriola quinqueradiata) 捕食行为研究表明，视觉用于捕食前对猎物的近距离识别和定位，嗅觉、听觉则用于对猎物的远距离定向。

  对于夜间摄食或在极低照度条什下摄食，不同鱼类摄食感觉器官分化较大。如大眼鲷 (Priacanthus arenatus) 和黑边单鳍鱼 (Pempheris oualensis) ，组织学   研究表明其视网膜外存在十分发达的银色反光层，从而能人人提高对光的敏感性。因而这些鱼类町利用其   特化的视觉捕食夜间才进入水层的大型浮游动物。侧线感觉器官是有些鱼类的主要摄食感觉器官。 Montgomery 等 1985 年研究针鱼 (Hyporhamphs ihi) 的摄食习性，发现其食物主要为夜间进入水层的   浮游动物。组织学研究表明针鱼头前部发达的侧线   官系统是猎物识别的主要器官。 Mackie 等 1980 年   研究欧洲鳎 (Solea solea) 的摄食习性，发现欧洲鳎   主要在夜间利用化学感觉摄食，视觉作用不大。  Kalmijn 1971 年研究小点猫鲨 (Scyliorhinus canicula)  的捕食行为，证实鲨鱼对弱电场非常敏感，并可依靠   电觉对泥沙中比目鱼产生的电信号和人工模拟的电   信号的感受来进行捕食。凶猛鱼类在晨昏及夜间到浅   水底层主要利用视觉和侧线机械感觉捕食，其视网膜   由于具有很大的会聚性，光敏感性极高，因而在非常   低的照度下也能发挥作用，普拉塔索夫研究黑海凶   猛鱼类 ( 三须鳕、黑海石首鱼等 ) 的捕食行为，发现   当照度为 0 ． 1 ～ 0 ． 01 lx 时，它们便开始活跃起来，   捕食白昼型食浮游生物鱼类 ( 银汉鱼、竹笑鱼等 ) 。   食浮游生物鱼类的眼睛在这种低照度下几乎不能起   作用，而这些凶猛鱼类则可利用其发达的夜视觉和侧   线机械感觉进行捕食。这些凶猛鱼类在视觉被除去后   仍能正常摄食。其发达的听觉可用于对猎物的远距离   识别和定向。

  另外，对于几乎所有不同生态习性的鱼类，觅食时通常都不同程度地利用嗅觉、听觉对食物进行远距离定向，特别是那些快速游泳鱼类，而当它们摄取食物后，一般均利用口咽腔味觉、触觉对食物进行最后识别。